曾經，來自海洋的神秘敵人“塞壬”向人類發起了猛烈的進攻，“碧藍航線”的少女們憑借著她們鋼鐵般的意志與敵人奮勇作戰，最終擊敗了對手，守護了人類。然而，隨著時間的流逝，碧藍航線內部因為理念的差異逐漸產生分化，衍生出了名為“赤色中軸”大的對立陣營。 被稱為“灰色的幽靈”的最強英雄企業（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但關鍵時刻意外的頂用的拉菲（長繩麻理亞 配音）、雖然年紀不大但成熟體貼的大黃蜂（山本希望 配音），個性好強但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面對動蕩的時局，當這些少女們再一次被推上戰場，會發生怎樣的故事呢？
戶松遙 下野纮 澤城美雪 柿原徹也 早水理沙 中原麻衣 花澤香菜 明坂聰美 福原香織 櫻井真子 三宅健太 小野涼子 佐藤拓也 若本規夫 上田祐司 神田朱未 立木文彥 松本和香子 勝沼紀義 宮川美保 八奈見乘兒 大塚芳忠 島本須美 淺倉杏美 德本恭敏 藤田圭宣 井口祐一
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